En el Londres actual, Quinn Abercromby, de 12 años, es testigo del despertar de un dragón hibernante de un letargo de siglos, resultado de una excavación de construcción supervisada por su madre y un incidente del que Quinn se siente parcialmente responsable. 20 años después, el adulto Quinn (Christian Bale) es el jefe de bomberos de una comunidad de castillos refortificados, responsable de apagar las llamas provocadas por la prodigiosa cantidad de crías del dragón que escupen llamas, monstruos aéreos que han causado estragos en todo el mundo, incendiando la civilización y convirtiendo a los humanos en una especie en peligro de extinción. La esperanza llega en la forma de Denton "Dragon Slayer" Van Zan (Matthew McConaughey), un estadounidense conocido por ser el único hombre que mató a uno de los dragones, y Alex (Izabella Scorupco), una científica y piloto que es miembro del ejército de Van Zan, una celosa fuerza de combate que incluye un arma secreta: los Arcángeles, paracaidistas que se utilizan a sí mismos como cebo para atraer y luego expulsar a las bestias mortales.